К концу XVIII века, когда Курско-Белгородская епархия окончательно оформилась в своих границах, Белгородская семинария стала центральным духовным учебным заведением епархии и стала именоваться Курской (хотя и находилась в Белгороде).

Выдающимся выпускником Белгородской семинарии в эти годы был Михаил Петрович Булгаков, будущий митрополит Московский Макарий, великий богослов и церковный историк, автор монументального труда «История Русской Церкви». Он был, пожалуй, самым выдающимся студентом семинарии за всю историю ее существования. Существенное влияние на становление митрополита Макария, как церковного ученого, оказала именно семинария в Белгороде.

Спустя более 80 лет после октябрьского переворота 1917 года - 17 июля 1996 года начинается новейшая история Белгородской  семинарии. В этот день Священным Синодом РПЦ было принято решение об открытии в Белгороде Православной Духовной Семинарии (с миссионерской направленностью). 

Торжественное открытие Белгородской Православной Духовной семинарии (с миссионерской направленностью) состоялось 28 сентября 1996 г. В этот день семинарию посетил Святейший Патриарх Московский и всея Руси Алексий II.

 Духовная образовательная организация высшего образования "Белгородская Духовная семинария (с миссионерской направленностью) призвана готовить священнослужителей и богословов, преподавателей духовных учебных заведении и других работников учреждений Московского Патриархата, а также специалистов в области преподавания Закона Божия в нерелигиозных учебных заведениях. Белгородская Духовная семинария готовит православных миссионеров и полковых священников.

Добавленные к обычному названию Духовной школы слова «миссионерская направленность» показывают, что семинария является учебным заведением с углубленным изучением миссионерского служения. По словам ректора семинарии протоиерея Алексия Куренкова, главная задача руководства и преподавателей семинарии – «воспитать будущего пастыря в христианском духе, духе живой церковности и любви, чтобы в дальнейшем он смог стать настоящим духовным наставником, образцом для своей паствы». Чтобы смог совершать свое служение во славу Божию на том месте, куда будет поставлен, всегда помня миссионерскую присягу, которую русские миссионеры давали в XIX веке: «учить и во всем поступать, как Церковь наша Православная содержит учить… Выполнять дело Божие не вымышляя … не употребляя ни малейшего ни в чем насилия: но чистосердечно, бескорыстно, снисходительно, с истинною кротостию и христианской любовию».  

Учебно-воспитательный процесс в семинарии осуществляется на трёх курсах заочного отделения магистратуры, четырёх пастырских курсах очного отделения бакалавриата, на пятом очном курсе очного отделения специалитета, четырёх курсах  заочного отделения - в соответствии с основными образовательными программами по направлению подготовки служителей и религиозного персонала религиозных организаций. Профиль подготовки - «Православное богословие и миссиология». Магистратура имеет профиль подготовки «Миссиология».

К обычному семинарскому стандарту предметов, утвержденному Учебным комитетом, в Белгородской семинарии добавлены предметы миссиологического блока, состоящего из трёх дисциплин – «Введение в миссиологию», «История миссии», «Принципы и методы миссионерской деятельности», а также сектоведение и новые религиозные движения.

На 5-м курсе были введены этнография, современная апологетика, феноменология религии, естествознание, спецкурс по основам экономических знаний, спецкурс по экранным искусствам в миссионерском служении и другие предметы.

Для того, чтобы студенты постоянно имели возможность общаться со внешним миром в Белгородской Духовной семинарии в учебный план включены  практики: учебная (богослужебная и  педагогическая) и производственная (миссионерская и научно-исследовательская). Все они проходят под руководством опытных педагогов и преподавателей и направлены к одной цели – освоению миссионерства на практике. 

С конца 2000 года в г. Анадырь (Чукотка) начал действовать Православный миссионерский центр, устроенный по принципу миссионерского стана, в течение последующих лет – еще 14 миссионерских станов, в которых с тех пор несут послушание выпускники Белгородской семинарии.

В каникулярное время в работе миссионерских станов и в миссионерских экспедициях, организуемых Миссионерским Синодальным отделом Московской патриархии, принимают также участие воспитанники Белгородской Духовной семинарии (с миссионерской направленностью).  В миссионерских командировках приобретается неоценимый опыт для последующего миссионерского служения. 

Богослужебная практика воспитанников семинарии проходит в течение всего срока обучения на очном отделении. Богослужение осуществляется  3 богослужебными чередами ежедневно в семинарском учебном храме во имя святителя Иннокентия, митрополита Московского и Коломенского.  Воспитанники старших курсов практикуются в произнесении проповедей за праздничными и воскресными богослужениями, воспитанники младших курсов – за чтением вечерних молитв. Воспитанники  в течение учебного года регулярно участвуют в богослужениях, в отдельных случаях для богослужебной практики направляются на приходы 1 и 2 Белгородских благочиний. 

Студенты семинарии приглашаются на духовно-просветительские беседы со сверстниками – студентами светских вузов в рамках сотрудничества с  учебными заведениями г.Белгорода:   Белгородского Государственного института культуры и искусств, Белгородского института кооперации, экономики и права, Белгородского Государственного университета.  В рамках ежегодно обновляемого договора  с «Областным социально-реабилитационным  центром для несовершеннолетних» студенты семинарии регулярно направляются в данный центр для проведения тематических бесед.